Morphological, histological and enzymatic changes in rabbits (oryctolagus cuniculus) with strongyloidiasis caused by Strongyloides papillosus
Abstract
Strongyloidiasis is a common parasitic disease of rabbits caused by the nematode Strongyloides papillosus. This pathogen has a complex life cycle with alternating parasitic and free-living generations, which significantly complicates the process of eradication of the invasion and contributes to its chronicity. Parasites are localized mainly in the small intestine, causing destructive, inflammatory and toxic lesions that negatively affect the general condition of the body, liver function, intestinal barrier function and metabolic processes.
The aim of this study was a comprehensive study of strongyloidiasis in rabbits by assessing the morphological characteristics of the eggs and larvae of the parasite, the enzyme profile of the blood of animals at different degrees of invasion intensity, as well as histomorphological changes in the large intestine. For this purpose, the egg cultivation method was used with the subsequent identification of L1 – L3 larvae, in parallel, biochemical analysis of blood serum was performed to determine enzyme activity and histological examination of intestinal tissues.
As a result, it was found that the intensity of invasion was 459.26 ± 46.91 eggs/g in the first experimental group (low level) and 2370.37 ± 311.45 eggs/g in the second (high level). The morphological features of the eggs – oval shape, thin shell, dimensions 38.2 – 54.5 μm in length and 21.7 – 36.1 μm in width – correspond to the typical strongyloid morphotype. The cultivation method was effective for distinguishing larval stages, which provided reliable diagnostics of the species.
Biochemical analysis revealed a statistically significant (p<0.001) increase in transaminase levels (ALT – by 36.37%, AST – by 67.78%) and GGT (by 41.48%) in animals with high intensity of invasion. At the same time, a significant decrease in cholinesterase activity was observed (by 1.32 – 1.64 times), which indicates toxic liver damage and impaired detoxification function. The results obtained are consistent with the data of international studies and confirm the systemic nature of the pathology in strongyloidiasis.
Histological analysis showed the presence of pronounced destructive-inflammatory changes in the mucous and muscular membranes of the cecum: epithelial desquamation, necrosis, destruction of crypts, edema of the submucosal base, eosinophilic and lymphoid infiltration. Pathomorphological changes were similar to those described in other nematodoses in animals, which indicates the commonality of the mechanisms of parasitic intestinal damage.
Thus, the results of the study prove the pathogenic role of S. papillosus in the formation of enteropathology in rabbits, confirm the feasibility of using morphological, histological and biochemical assessment as diagnostic criteria for the severity of the invasion. The data obtained can be the basis for improving approaches to early diagnosis, monitoring and therapy of strongyloidiasis in laboratory and agricultural veterinary practice.
References
Al-Bayati, M. A. S., (2021). Biochemical and histopathological changes in mice experimentally infected with nematodes. Asian Pacific Journal of Tropical Biomedicine. Vol. 11, no. 6. 243 – 250 p. DOI: 10.1016/j.apjtb.2021.03.012
Alkateb, Y. N. M., Abdullah, D. A., Alobaidy, A. A. A., Aljumaily, S. M. H. (2023). Prevalence and haemato -biochemical alterations associated with Strongyloides papillosus infection among Awassi breed of sheep in Mosul, Iraq. Comparative Clinical Pathology. Vol. 32. 225 – 230 p. DOI: DOI:10.1007/s00580-022-03430-5.
Boyko, O. O., Duda, Y. V., Pakhomov, O. Y., Brygadyrenko, V. V. (2016). Comparative analysis of different methods of staining the larvae Haemonchuscontortus, Mullerius sp. (Nematoda, Strongylida) and S. papillosus (Nematoda, Rhabditida). Folia Oecologica. Vol. 43, no. 2. 129 – 137 p. DOI: 10.2478/foecol-2016-0010
Cringoli, G., Rinaldi, L., Veneziano, V., Capelli, G., Scala, A. The influence of flotation solution, sample dilution and the choice of McMaster slide area. Vet. Parasitol., 2004.Vol.123. 121 – 131 p. DOI: 10.1016/j.vetpar.2004.04.005
Dawkins, H., Muir, G., Grove, D. (1981). Histopathological appearances in primary and secondary infections with Strongyloidesratti in mice. International Journal for Parasitology, Vol.11(1).97 – 103 p. DOI:10.1016/0020-7519(81)90032-1
Elnagy, T. M. M. A., Osman, D. I. (2009). Histological, ultrastructural and histochemical study on the postnatal development of proximal and distal portions of the small intestine in male rabbits (Oryctolagus cuniculus). Assiut Veterinary Medical Journal, Vol.55 (123). 1 – 19 p. DOI:10.21608/avmj.2009.174973
European Convention for the Protection of Vertebrate Animals Used for Experimental and Other Scientific Purposes. (1986). https://rm.coe.int/168007a67b
Ferenczi, S., Marton, S., Szentgyörgyi, S. (2020). Liver function abnormalities in dogs with Dirofilariainfection. Parasites & Vectors. Vol. 13. Art. 568. DOI: 10.1186/s13071-020-04224-3
Handojo, C. M., Apsari, I. A. P., Widyastuti, S. K. (2021). Prevalence and risk factors of Strongyloides papillosus in goats in Denpasar City. Indonesia Medicus Veterinus, Vol.10(2). 245 – 254 p. DOI:10.19087/imv.2021.10.2.245
Jaleta, T.G., Lok, J.B. (2019). Advances in molecular and cellular biology of Strongyloides spp.Current Tropical Medicine Reports. Vol. 6. 234 – 245 p. DOI: 10.1007/s40475-019-00187-9
Kobayashi, I., Horii, Y. (2008). Gastrointestinal motor disturbance in rabbits infected with Strongyloides papillosus. Veterinary Parasitology. Vol. 158(1‑2). 67 – 72 p. DOI: 10.1016/j.vetpar.2008.09.014
Kváč, M. (2006) .et al. Occurrence of Strongyloides papillosus associated with extensive pulmonary lesions . Acta Vet. Brno, Vol.75. 57 – 63p. DOI: 10.2754/avb200675010057
Lennox, A. M.,Kelleher, S. (2009). Bacterial and parasitic diseases of rabbits. Veterinary Clinics of North America: Exotic Animal Practice, Vol.12(3). 519 – 530 p. DOI: 10.1016/j.cvex.2009.06.004
Mokhoro, M. G., Moiloa, M. J., Letsie, M. D., Senoko, S. C.,Maphathe, L. P. (2023). Rabbit gastrointestinal parasites prevalence and farmer’s knowledge in Maseru District, Lesotho. Asian Journal of Research in Animal and Veterinary Sciences, Vol.6(3), 231 – 240 p. DOI:10.9734/ajravs/2023/v6i3250
Moqbel, R. (1980). Histopathological changes following primary, secondary and repeated infections of rats with Strongyloidesratti, with special reference to tissue eosinophils. Parasite Immunology. Vol.2(1), 11 – 27 p. DOI:10.1111/j.1365-3024.1980.tb00040.x
Nakamura, Y.,Motokawa, M. (2000). Hypolipemia associated with the wasting condition of rabbits infected with Strongyloides papillosus. Veterinary Parasitology, Vol.88 (1 – 2), 147 – 151 p. DOI:10.1016/s0304-4017(99)00194-6
Neilson, J. T.,Nghiem, N. D. (1974). The dynamics of S. papillosus primary infections in neonatal and adult rabbits. The Journal of Parasitology, Vol.60(5). 786 – 789 p. DOI: 10.2307/3278586
Neilson, J., Nghiem, N. N. (2005). Comparative development of S. papillosus in adult and neonatal rabbits. Parasitology Research, Vol.97(1). 1 – 6 p. DOI: 10.1007/s00436-005-1303-0
Nwaorgu, O. C., Connan, R. M. (1980). The migration of S. papillosus in rabbits following infection by the oral and subcutaneous routes. Journal of Helminthology, Vol.54(3). 223 – 232 p. DOI:10.1017/s0022149x00006647
Rabbit.org. The Rabbit Liver in Health and Disease. (2023). URL: https://rabbit.org/health/liver-disease-in-rabbits.
Rahimi, M., Fallahi, S., Rostami, A. (2017). Level of liver enzymes in patients with mono‑parasitic infections. Infection Epidemiology and Microbiology. Vol. 3(4). 137 – 142 p.
Sivajothi, S., Rayulu, V. C., Sudhakara Reddy, B. (2013). Haematological and biochemical changes in experimental Trypanosoma evansi infection in rabbits. Journal of Parasitic Diseases,. Vol.39(2), 216 – 220 p. DOI:10.1007/s12639-013-0321-6
Sivajothi, S., Reddy, B. S.,Rayulu, V. C. (2016). Study on impression smears of hepatic coccidiosis in rabbits. Journal of Parasitic Diseases, Vol.40, 906 – 909 p. DOI:10.1007/s12639-014-0602-8
Taira, N., Minami, T.,Smitanon, J. (1991). Dynamics of faecal egg counts in rabbits experimentally infected with Strongyloides papillosus. Veterinary Parasitology, Vol.39 (3 – 4), 333 – 336 p. DOI:10.1016/0304-4017(91)90050-6
Thamsborg, S. M., Ketzis, J., Horii, Y.,Matthews, J. B. (2017). Strongyloides spp. infections of veterinary importance. Parasitology, Vol.144(3). 274 – 284 p. DOI:10.1017/S0031182016001116
Tsuji, N., Fujisaki, K. (1994). Development in vitro of free-living infective larvae to the parasitic stage of Strongyloides venezuelensis by temperature shift. Parasitology, Vol.109 (Pt 5). 643 – 648 p. DOI:10.1017/s0031182000076526
Universal Declaration on Animal Welfare. (2007). Retrieved from https://web.archive.org/web/20090219033045/http://animalsmatter.org/downloads/UDAW_Text_2005.pdf
Viney, M.E., Lok, J.B. (2007). Strongyloides spp. Identification key. Worm Book. URL: DOI:10.1895/wormbook.1.27.1.
Viney, M., Lok, J. (2015). The biology of Strongyloides spp. Worm Book: The Online Review of C. elegans Biology. 1 – 17p. DOI:10.1895/wormbook.1.141.2
Wyk, J.A. van, Mayhew, R. (2013). Atlas of larval nematodes. Veterinary Parasitology Manuals, 3rd ed. 112 – 145 p.
Wyk, J.A. van, Mayhew, R. (2013). Morphological identification of nematode larvae of small ruminants and cattle. Veterinary Parasitology. Vol. 27(4). 201 – 210 p.
Wyk, J.A. van, Mayhew, E. (2013). Morphological identification of parasitic nematode infective larvae of small ruminants and cattle: A practical lab guide. Onderstepoort Journal of Veterinary Research. Vol. 80(1). DOI:10.4102/ojvr.v80i1.539
Wyk, J.A. van, Cabaret, J.,Michael, L.M. (2004). Morphological identification of nematode larvae of small ruminants and cattle simplified. Veterinary Parasitology, Vol.119 (4). 277 – 306 p. DOI:10.1016/j.vetpar.2003.11.012
Wynn, T. A., Kwiatkowski, (2014). D. Pathology and pathogenesis of parasitic disease. In Immunology of infectious diseases. 293 – 305 p. DOI:10.1128/9781555817978.ch21
Влізло, В. В., Федорук, Р. С., Ратич, І. Б. (2012). та ін. Лабораторні методи досліджень у біології, тваринництві та ветеринарній медицині. Львів: Сполом, 764 с.
Горальский, Л.П., Хомич, В.Т., Кононський, О. I. (2015).Основи гістологічної техніки та морфофункціональні методи досліджень у нормі та патології. 3-тє вид., випр. і доп. Житомир: Полісся
Горальский, Л.П., Хомич, В.Т., Кононський, О. I. (2019).Основи гістологічної техніки та морфофункціональних методів дослідження в нормі та патології. 5-те вид. Житомир: Житомирський національний агроекологічний університет
Демкіна, О. В. (2006).Стронгілоїдоз великої рогатої худоби та заходи боротьби з ним в умовах Амурської області: автореф. дис. … канд. вет. наук: 03.00.19.
Дуда, Ю.В. (2022). Порівняння різних методів забарвлення нематоди Strongyloides papillosus виділеної від кролів. Науковий вісник Львівського національного університету ветеринарної медицини та біотехнологій імені С. З. Ґжицького. Серія: Ветеринарні науки. Т. 24. № 105. 94 – 101 c. DOI: 10.32718/nvlvet10514.
Дуда, Ю.В., Кунєва, Л.В. Вплив пасалурозної та цистицеркозноїінвазії на м’яснупродуктивність кролів. Ефективнекролівництво та звірівництво. 2019. № 5. 199 – 207 c. DOI:10.37617/2708-0617.2019.5.199-207.
Дуда Ю.В., Прус М.П., Кунєва Л.В., Шевчик, Р.С. (2018). Вплив цистицеркозної інвазії на стан внутрішніх органів та м’ясну продуктивність кролів. Ветеринарна біотехнологія. Т. 33. 31 – 38 c. DOI: DOI:10.31073/vet_biotech33-04.
Єрохіна, О. І. (2014). Паразитологія і інвазійні хвороби сільськогосподарських тварин: підручник. Харків: Еспада
Закон України «Про захист тварин від жорстокого поводження» № 3447-IVвід 06.02.2006 р. URL: https://zakon.rada.gov.ua/laws/show/3447-15#Text.
Кручиненко O. В., Скрипка M. В., ПанікарI. I. (2017). Особливості патологічних змін у стінці кишківника при шлунково-кишковому стронгілятозі великої рогатої худоби. Біологія тварин. Т. 19, № 2. 44 – 49 c. DOI: DOI:10.15407/animbiol19.02.044.
Мельнічук, В. В., Сорокова, С.С.). 2018. Морфометрична структура Strongyloides papillosus (Wedl, (1856), ізольованих у овець. Вісник Полтавської державної аграрної академії. № 3. 137 – 142 c. DOI: DOI:10.31210/visnyk2018.03.21.
Погорельчук, Т. Я. (2007). Особливості розповсюдження та клінічних проявів стронгілоїдозу серед населення Одеської області: автореф. дис. на здобуття наук. ступеня канд. мед. наук (16.00.11). Київ.
Пономар, С. І. (2013). Стронгілоїдоз та змішана нематодна інвазія свиней: дис. … д-ра вет. наук. Нац. ун-т біоресурсів та природокористування України, Київ.
Пономар, С. І.; Гончаренко, В. П.; Соловйова, Л. М. (2010). Посібник з диференціації збудників інвазійних хвороб тварин. Київ: Аграрна освіта.
Пономар С. І., Корнєв М. О., Чубенко А. В. (2010). Копро-гельмінтологічні методи діагностики стронгілоїдозу у кролів. Veterinary Parasitology Journal. Vol. 17, № 2. 45 – 52 c.
Прус, М., Дуда, Ю. (2021). Збудники хвороб травного каналу кролів у складі паразитоценозів. Науковий вісник ЛНУВМБ. Серія: Ветеринарні науки. Vol. 23, № 102. 93 – 98 c. DOI: 10.32718/nvlvet10214.
Прус, М., Дуда, Ю., Корейба, Л., Борисевич, Б., Лисова В. (2022). Сезонна та вікова динаміка пасалурозної інвазії кролів і патолого-гістологічні зміни за данного нематодозу Scientific Horizons. Vol. 25, № 11. 9 – 19 c. DOI: 10.48077
Резніков, О. Г. (2003). Загальні, моральні, принципи експериментів на тваринах. Ендокринологія. Vol. 8, № 1. 142 – 145 c.
Скря́бін, К. І. (1928). Методика повного гельмінтологічного розтину хребетних тварин, включно з людиною. МГУ Прес, Москва.
Шевчик, Р., Дуда, Ю., Гавриліна, О., Самолюк, Г. (2021). Вплив амаранту Amaranthus hypochondriacus у раціоні кролів на якість м’яса. Journal of the Hellenic Veterinary Medical Society. Vol. 72, № 1. 2713 – 2722 c. DOI: 10.12681/jhvms.26756.
